Действие разворачивается в Европе 19 века и рассказывает о Тысячелетнем Графе, строящем планы по уничтожению мира, при помощи созданных им Акума (демон яп.) — человекоподобных существ, представляющих собой живые орудия зла и соединяющих в себе душу умершего человека и механическое тело. И борющихся с ним экзорцистов, входящих в состав Темной Религиозной Организации (Черного Ордена).

Красочное полотно сказания о героях и демонах после долгого перерыва вновь разворачивается перед поклонниками сериала! Немного отдохнув в нашем времени, главные герои возвращаются в прошлое и, стало быть, в увлекательную игру «уничтожь Нараку». К этой цели стремится не только испытанная команда Кагомэ и Инуяси, свою долю вносят возрожденная Кикё, могучий Сассёмару и волчий вожак Кога. Даже порождения самого Нараку решили избавиться от хозяина и начать свою игру. Только проще сказать, чем сделать, и пока что хитроумный властелин Зла переигрывает своих оппонентов. Но неужели тайна смерти Нараку все же попадет в руки его врагов?

В середине XXI века мир окончательно поразила экологическая катастрофа. Новые хозяева контролируют мировую экономику налогами и лимитами на углекислый газ, а любое нарушение правил немедленно карается. Над Токио царит гигантская башня – новый город Атлас, остальной мегаполис разрушен и превращен в джунгли. Атласом правит кучка аристократов, но даже они верят в одно древнее пророчество. В то же время в Японии действует группа повстанцев «Железный век», призывающая к отказу от загрязнения среды и к переходу на биотехнологии.